El dilema de la introducción de la avena en el tratamiento de la enfermedad celíaca

En este artículo recogemos el trabajo de final de Máster de Nutrición y Salud de Cristóbal Pérez Sixto, responsable del departamento Técnico de la Associació Celíacs de Catalunya, que trata sobre la introducción de la avena en el tratamiento de la Enfermedad Celíaca (EC).

Antecedentes

La avena se ha presentado en los últimos años como un cereal muy nutritivo dentro de la dieta occidental. Un alimento rico en carbohidratos de absorción lenta, fibras y proteínas vegetales. Además, es un cereal interesante que podría incrementar el valor nutricional de la Dieta Sin Gluten (DSG). La problemática radica en el hecho de que en la última década se ha puesto en duda su uso como alimento sin gluten en la dieta de las personas con Enfermedad Celíaca (EC). Esta problemática parece que se podría plantear a partir de dos hipótesis:

  1. Una posible reacción autoinmune de las personas con EC al consumo del cereal, o;
  2. La contaminación cruzada de la avena con otros cereales con gluten en plantas de producción y envasado de los cereales.

El objetivo principal de la revisión fue revelar si el cereal puede incluirse o no en la DSG. Otro objetivo secundario fue explicar el mecanismo de acción de las prolaminas tóxicas de los cereales y demostrar si es aplicable a la avena.

En la última década se ha puesto en duda el uso de la avena como alimento sin gluten en la dieta de las personas con enfermedad celíaca

Mecanismo de acción de las prolaminas

El gluten de los cereales se compone de dos partes, una parte no tóxica (denominada gluteninas) y una parte tóxica en algunos cereales (las prolaminas). En las personas con EC, las prolaminas no digeridas alcanzan la pared intestinal y desencadenan una serie de reacciones que acaban degradando las microvellosidades de la pared intestinal.

Diferentes cereales, diferentes prolaminas

En función de los cereales el porcentaje de prolamina y la tipología es diferente. En la tabla 1 vemos qué prolamina y en qué concentración se encuentran las prolaminas en los cereales.

Tabla 1. Composición prolamínica de los cereales comunes.

La literatura científica y el análisis de alimentos confirma que los cereales considerados sin gluten como son el arroz, el maíz o el trigo sarraceno, también contienen prolaminas, pero en este caso el porcentaje es muy bajo y no se ha descrito que desencadenen reacción autoinmune sobre los pacientes con EC.

Así pues, hoy en día se describen dos tipos de variedades de avena:

  1. Con muy bajo contenido de aveninas. En este tipo de avena la literatura científica describe que no desencadena la respuesta autoinmune en pacientes con EC.
  2. Con mayor contenido de aveninas. En este caso algunos estudios han demostrado que puede desencadenar la respuesta autoinmune en pacientes con EC.

Se describe, además, que el mecanismo de acción de estas aveninas tóxicas sería similar al de la gliadina del trigo; aun así, es necesario realizar más estudios para corroborar estas primeras hipótesis.

La metodología del estudio se basó en realizar una revisión sistemática en la base de datos PUBMED. La búsqueda inicial nos proporcionó 80 referencias y finalmente fueron 13 los artículos incluidos en la revisión. Estos artículos fueron ensayos clínicos, casos y controles y estudios observacionales.

La extracción de datos de estos estudios determinó lo siguiente:

  • Los países en los que se han llevado a cabo mayor número de estudios sobre el tema han sido Finlandia, Noruega, Canadá, Reino Unido, Suecia e Italia.
  • Los modelos de estudio fueron:
    • Estudio de casos y controles (1)
    • Observacionales y transversales (5)
    • Ensayo clínico unicéntrico (4)
    • Ensayo clínico multicéntrico (3)
  • El número de sujetos totales incluidos en los 13 estudios fue de 2176 pacientes con EC, de los cuales 1092 fueron adultos (≥ >18 años) y 1084 niños (< <18 años).
  • La metodología de la introducción de la avena en la dieta de los sujetos de estudio fue variable en todos los estudios. Se determinó una ingesta de entre 20 y 100 gramos de avena al día (en forma de copos, pan o galletas).
  • Uno de los puntos más importantes y que marca la debilidad de algunos estudios es que no tienen en cuenta las variedades de avena utilizadas y no las analizan previamente para saber el contenido de gluten.

Los resultados de los estudios y la interpretación de las datos se recogieron en la siguiente tabla:

Tabla 2. Evaluación del diagnóstico y los marcadores incluidos en los estudios revisados.

Los estudios incluidos en la revisión analizaban una serie de marcadores de activación del mecanismo inmune de la EC u otros indicadores que marquen reacciones al consumo de avena en la dieta.

Es destacable que en 4 estudios (9, 19, 20, y 12) se muestran evidencias de probables reacciones adversas al consumo de avena. Estas reacciones adversas se han descrito a través de tres marcadores estudiados que dieron positivo:

  • Análisis y recuento de linfocitos intraepiteliales en biopsias duodenales.
  • Análisis de la expresión de ARN mensajero en biopsias duodenales.
  • Análisis de ácidos grasos de cadena corta (metabolitos de la microbiota) en heces.

Otro punto importante a tratar es que ninguno de los estudios ha mostrado variaciones destacables al consumo de avena en pruebas serológicas. Aunque, por otro lado, los estudios que detectan marcadores positivos al consumo de avena, no realizan pruebas serológicas en la detección de marcadores.

¿Entonces, podemos incluir la avena en nuestra DSG? Conclusiones de los estudios:

Ilustración 1. ¿Los estudios concluyen que la avena es segura? ¿Sí o no?

De los 13 estudios revisados, 2 de ellos ponen el consumo de la avena en duda, 3 no recomiendan incluirla y 8 la consideran segura.

Tras la revisión sistemática, no podemos revelar con seguridad que la avena pueda ser incluida en la dieta de todas las personas con EC, ya que no existe un mecanismo común de toxicidad que manifieste cómo responderá cada paciente a la ingesta del cereal. De este modo, los pacientes con EC deben ser monitorizados de cerca para evidenciar si existe o no un problema de tolerancia del cereal.

No podemos indicar con seguridad que la avena pueda ser incluida en la dieta de todas las personas con Enfermedad Celíaca (EC). Los pacientes con EC deben ser monitorizados de cerca para evidenciar si existe o no un problema de tolerancia del cereal.

Otro punto clave para los pacientes con EC que incluyan la avena en su dieta, es que opten siempre por la avena etiquetada mediante la Marca Espiga Barrada (MEB):

Ilustración 2. Logotipo de la Marca de la Espiga Barrada para productos que contienen avena.

Un punto clave para los pacientes con celiaquía que incluyan la avena en su dieta es que opten siempre por la etiquetada “sin gluten” con la Marca Espiga Barrada

Con la condición de resolver el dilema planteado inicialmente, podría ser interesante llevar a cabo un nuevo estudio multicéntrico en el ámbito europeo que involucre a las asociaciones de pacientes con EC; con el fin de resolver este dilema y pactar un protocolo de estudio único en Europa. Aun así, hasta el momento las recomendaciones generales de las asociaciones de pacientes es que se estudie caso por caso el consumo. Es decir, si un paciente con EC quiere incluir la avena (etiquetada con la MEB), debe consultar con su gastroenterólogo y su dietista nutricionista la manera de incluir el cereal en la DSG, con el fin de llevar a cabo un seguimiento individualizado y evaluar si el consumo genera algún problema o no.

Las recomendaciones generales de las asociaciones de pacientes es que se estudie caso por caso el consumo.

Si un paciente con enfermedad celíaca quiere incluir la avena (etiquetada “sin gluten”), debe consultar la manera de incluirla con su gastroenterólogo y su dietista nutricionista

Si desea consultar el artículo completo, próximamente estará publicado en la web de la Associació Celíacs de Catalunya.

Trabajo final de Máster Nutrición y Salud – Revisión Bibliográfica

Autor: Cristóbal Pérez Sixto

Bibliografía:

  1. Grupo de trabajo del Protocolo para el diagnóstico precoz de la enfermedad celíaca. Protocolo para el diagnóstico precoz de la enfermedad celíaca. Ministerio de Sanidad, Servicios Sociales e Igualdad. Servicio de Evaluación del Servicio Canario de la Salud (SESCS); 2018. Disponible en: https://www.mscbs.gob.es/profesionales/prestacionesSanitarias/publicaciones/Celiaquia/enfermedadCeliaca.pdf
  2. Comino I, Bernardo D, Bancell E, Moreno ML, Sánchez B, Barro F, et al. Identification and molecular characterization of oat peptides implicated on coeliac immune response. Food & Nutrition Research 2016, 60: 30324 – Disponible en: http://dx.doi.org/10.3402/fnr.v60.30324
  3. Catassi C, Fabiani E, Iacono G, D’Agate C, Francavilla R, Biagi F, et al. A prospective, double-blind, placebo-controlled trial to establish a safe gluten threshold for patients with celiac disease. Am J Clin Nutr. 2007 Jan;85(1):160-6. Doi: 10.1093/ajcn/85.1.160. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/17209192
  4. Singh R, De S, Belkheir A. Avena sativa (Oat), a potential neutraceutical and therapeutic agent: an overview. Crit Rev Food Sci Nutr 2013; 53: 126 44. doi: 10.1080/10408398.2010.526725. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/23072529
  5. Koskinen O, Villanen M, Korponay-Szabo I, Lindfors K, Mäki M, Kaukinen K. Oats do not induce systemic or mucosal autoantibody response in children with coeliac disease. J Pediatr Gastroenterol Nutr 2009; 48: 559 65. doi: 10.3390/nu906061. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC5490590/
  6. Ciacci C, Ciclitira P, Hadjivassiliou M, Kaukinen K, Ludvigsson JF, McGough N, et al. The gluten-free diet and its current application in coeliac disease and dermatitis herpetiformis. United Eur Gastroenterol J 2015; 3: 121 35. doi:10.1177/2050640614559263. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC4406897/
  7. Fric P, Gabrovska D, Nevoral J. Celiac disease, gluten-free diet, and oats. Nutr Rev 2011; 69: 107 15. Doi: 10.1111/j.1753-4887.2010.00368.x. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/21294744
  8. Lundin KE, Nilsen EM, Scott HG, Løberg EM, Gjøen A, Bratlie J, et al. Oats induced villous atrophy in coeliac disease. Gut. 2003; 52: 1649 52. Doi: 10.1136/gut.52.11.1649 Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/14570737
  9. Tuire I, Marja-Leena L, Teea S, Katri H, Jukka P, Päivi S, et al. Persistent duodenal intraepithelial lymphocytosis despite a long-term strict gluten-free diet in celiac disease. Am J Gastroenterol. 2012; 107: 1563 9. Doi: 10.1038/ajg.2012.220. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/22825364
  10. Hollén E, Holmgren Peterson K, Sundqvist T, Grodzinsky E, Hogberg L, Laurin P, et al. Coeliac children on a gluten-free diet with or without oats display equal antiavenin antibody titres. Scand J Gastroenterol. 2006; 41: 42 7. Doi: 10.1080/00365520510023945. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/16373275
  11. Guttormsen V, Lovik A, Bye A, Bratlie J, Mørkrid L, Lundin KE. No induction of antiavenin IgA by oats in adult, diet treated coeliac disease. Scand J Gastroenterol. 2008; 43: 161 5. Doi: 10.1080/00365520701832822. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/18224563
  12. Sjoberg V, Hollen E, Pietz G, Magnusson KE, Falth-Magnusson K, Sundstrom M, et al. Noncontaminated dietary oats may hamper normalization of the intestinal immune status in child- hood celiac disease. Clin Transl Gastroenterol. 2014; 5: e58. Doi: 10.1038/ctg.2014.9. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/24964993
  13. Pinto Sánchez MI, Causada Calo N, Bercik P, Ford AC, Murray SA, Armstrong D, et al. Safety of Adding Oats to a Gluten-Free Diet for Patients With Celiac Disease: Systematic Review and Meta-analysis of Clinical and Observational Studies. Gastroenterology 2017;153:395–409. Doi: 10.1053/j.gastro.2017.04.009. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/28431885
  14. Lerner A. The Enigma of Oats in Nutritional Therapy for Celiac Disease. International Journal of Celiac Disease, 2014, Vol. 2, No. 3, 110-114. Doi: 10.12691/ijcd-2-3-1. Disponible en: http://pubs.sciepub.com/ijcd/2/3/1
  15. Kemppainen TA, Janatuinen E, Holm K, Kosma VM, Heikkinen M, Mäki M, et al. No observed local immunological response at cell level after five years of oats in adult coeliac disease. Scandinavian Journal of Gastroenterology, 2007; 42: 54-59. Doi: 1080/00365520600842245. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/17190763
  16. Kemppainen TA, Heikkinen MT, Ristikankare MK, Kosma VM, Julkunen RJ. Nutrient intakes during diets including unkilned and large amounts of oats in celiac disease. European Journal of Clinical Nutrition. 2010 64, 62–67. Doi: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/19756027
  17. Sai Lai Sey M, Parfitt J, Gregor J. Prospective Study of Clinical and Histological Safety of Pure and Uncontaminated Canadian Oats in the Management of Celiac Disease. Journal of Parenteral and Enteral Nutrition. 2011. 35(4): 459-464. Doi: 10.1177/0148607110387800. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/21628610
  18. Cooper SEJ, Kennedy NP, Mohamed BM, Abuzakouk M, Dunne J, Byrne G, et al. Immunological indicators of coeliac disease activity are not altered by long-term oats challenge. Clinical and Experimental Immunology. 2012. 171: 313–318. Doi: doi: 10.1111/cei.12014. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/23379438
  19. Kaukinen K, Collin P, Huhtala H, Mäki M. Long-Term Consumption of Oats in Adult Celiac Disease Patients. 2013, 5, 4380-4389; Doi:10.3390/nu5114380. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/24201240
  20. Tjellstrom B, Stenhammar L, Sundqvist T, Fälth-Magnusson K, Hollen, Magnusson KE, et al. The effects of oats on the function of gut microflora in children with coeliac disease. Aliment Pharmacol Ther. 2014; 39: 1156–1160. Doi: 10.1111/apt.12707. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/24661128
  21. Tapsas D, Fälth-Magnussona K, Högberg L, Hammersjö JA, Hollén E. Swedish children with celiac disease comply well with a gluten-free diet, and most include oats without reporting any adverse effects: a long-term follow-up study. Nutr Res. 2014; 34(5):436-41. Doi: 10.1016/j.nutres.2014.04.006. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/24916557
  22. Aaltonen K, Laurikka P, Huhtala H, Mäki M, Kaukinen K, Kurppa K. The Long-Term Consumption of Oats in Celiac Disease Patients Is Safe: A Large Cross-Sectional Study. Nutrients 2017, 9, 611; Doi:10.3390/nu9060611. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/28617328
  23. Gatti S, Caporelli N, Galeazzi T, Francavilla R, Barbato M, Roggero P, et al. Oats in the Diet of Children with Celiac Disease: Preliminary Results of a Double-Blind, Randomized, Placebo-Controlled Multicenter Italian Study. Nutrients. 2013, 5, 46534664; Doi:10.3390/nu5114653. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/24264227
  24. Lionetti E, Gatti S, Galeazzi T, Caporelli N, Francavilla R, Cucchiara S. Safety of Oats in Children with Celiac Disease: A Double-Blind, Randomized, Placebo-Controlled Trial. J Pediatr. 2018 Mar;194:116-122.e2. Doi: 10.1016/j.jpeds.2017.10.062. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/29478494
  25. Rashid M, Butzner D, Burrows V, et al. Consumption of pure oats by individuals with celiac disease: a position statement by the Canadian Celiac Association. Can J Gastroenterol 2007;21:649–651. Doi: 10.1155/2007/340591. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC2658132/
  26. Souza MC, Deschênes ME, Laurencelle S, et al. Pure oats as part of the glutenfree diet in celiac disease: the need to revisit the issue. Can J Gastroenterol Hepatol 2016:1576360. Doi: 10.1155/2016/1576360. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC4904650/
  27. Fric P, Gabrovska D, Nevoral J. Celiac disease, gluten-free diet, and oats. Nutr Rev. 2011. 69:107–15. doi: 10.1111/j.1753-4887.2010.00368.x. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/21294744
  28. Rubio-Tapia A, Hill ID, Kelly CP, Calderwood AH, Murray JA. ACG clinical guidelines: diagnosis and management of celiac disease. Am J Gastroenterol. 2013. 108:656–76. doi: 10.1038/ajg.2013.79 Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/23609613
  29. Haboubi NY, Taylor S, Jones S. Coeliac disease and oats: a systematic review. Postgrad Med J. (2006) 82:672–8. doi: 10.1136/pgmj.2006.045443. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC2653911/
  30. Ciclitira PJ, Ellis HJ, Lundin KEA. Gluten-free diet – What is toxic? Best Pract Res Clin Gastroenterol. (2005) 19:359–71. doi: 10.1016/j.bpg.2005.01.003. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/15925842
  31. WEB: AOECS. Members. [Internet] Consultado 20/01/2020 18:37H. Disponible en: https://www.aoecs.org/?q=members
  32. Comité Ético de Experimentación de la Universidad de Sevilla. Principios Éticos que deben regir la experimentación con sujetos humanos. Disponible en: https://research.uoc.edu/portal/_resources/CA/documents/recerca/Principios_eticos_U Sevilla.pdf
  33. WEB: Associació Celíacs de Catalunya. Certificación de empresas. Símbolo internacional de la Espiga Barrada. [Internet] Consultado 20/01/2020 19:58. Disponible en: https://www.celiacscatalunya.org/es/simbolo_internacional_espiga_barrada